Comme les autres évêques diocésains, l’Evêque de Rome disposa, durant les premiers siècles, d’un organisme consultatif collégial, le presbyterium, rassemblant tout son clergé sacerdotal et diaconal qui l’aidait dans le gouvernement pastoral de la Ville. Devenu une assemblée fort nombreuse, le Presbyterium Apostolicae Sedis sera réduit, au Vème siècle, aux seuls curés des paroisses, d’abord appelés presbyteri titulorum, puis, à partir du VIème siècle, presbyteri cardinales, ancêtres des cardinaux romains. Pour leur part, les diacres furent représentés par les sept diacres régionnaires (diaconi regionarii) dont le service s’exerçait dans les sept circonscriptions ecclésiastiques instaurées à Rome au IIIème siècle.
Quand les questions à débattre étaient de nature doctrinale ou disciplinaire, le presbyterium laissait la place à un concile romain à la composition plus large puisque, outre les membres du presbyterium, il comprenait tous les autres clercs de Rome ainsi que des laïcs auxquels se joignaient les évêques d’Italie, voire des évêques étrangers de passage dans la Ville.
Pour assurer le suivi des dossiers et l’application des décisions papales, les premiers offices apparaissent autour du Souverain Pontife, dont l’indispensable Chancellerie apostolique responsable de la rédaction et de l’expédition des lettres pontificales. Plusieurs charges individuelles sont alors instituées pour les clercs et les laïcs : défenseurs du patrimoine ecclésiastique, avocats des pauvres, trésorier et comptable, gardien des ornements pontificaux, etc.
Au XIème siècle, un nouvel organisme voit le jour avec le consistoire réunissant des cardinaux autour du Pape et siégeant à huis clos pour le travail ordinaire (consistoire secret) ou en audience solennelle (consistoire public), au rythme d’une fois par mois (voire trois fois par semaine à une certaine époque).
Au fil des ans, les consistoires connurent le même phénomène de rétrécissement que le presbyterium du Siège apostolique, à savoir que le nombre trop élevé de leurs membres conduisit les papes à ne plus convoquer que des commissions restreintes de cardinaux. Ces séances, appelées « congrégations », donneront naissance à un type de structure qui, cinq siècles plus tard, forme encore la principale armature du gouvernement pontifical.
La première congrégation romaine à être érigée en organe permanent fut, en 1542, celle de la « Sainte, Romaine et Universelle Inquisition » qui deviendra plus tard le célèbre Saint-Office chargé de défendre l’intégrité de la foi catholique contre l’hérésie protestante. La deuxième sera la Sacrée Congrégation du Concile, fondée en 1564 pour l’exécution des décrets du concile de Trente. Les papes successifs instituèrent autant de congrégations que de besoins du moment et les dissolvèrent leur objet une fois atteint. C’est Sixte-Quint qui donna à l’administration pontificale une structure rationnelle et surtout stable puisque le modèle de 1588 dure encore aujourd’hui.
En effet, par la Constitution apostolique Immensa aeterni Dei (22 janvier 1588), la Curie romaine reçut sa première charte générale : 15 sacrées congrégations virent le jour (10 pour les affaires spirituelles et 5 pour les affaires temporelles). Chacune était confiée à un petit groupe de trois à cinq cardinaux secondés par des